Mosca-branca como vetor do vírus responsável pela doença do amarelão no tomate

O Tomato chlorosis vírus (ToCV) (gênero Crinivirus; família Closteroviridae) foi identificado infectando tomateiro pela primeira vez na Florida, EUA, em 1995. Desde então, o ToCV foi detectado em diversos países das Américas, Europa, África e Ásia e, em 2008, relatado no Brasil, infectando plantas de tomateiro no município de Sumaré, São Paulo. Além de São Paulo, o ToCV foi encontrado nos estados do Rio Grande do Sul, Paraná, Minas Gerais, Goiás, Rio de Janeiro, Espírito Santo, Bahia, Pernambuco e Distrito Federal. Este vírus também foi identificado infectando pimentão em 2010, batata em 2012 e berinjela e jiló em 2016. Em tomateiro causa a doença conhecida como Amarelão, confundida com sintomas de deficiência nutricional de magnésio. 

O ToCV apresenta uma gama de hospedeiros associada principalmente a plantas da família das Solanáceas, além de diversas espécies de plantas daninhas como Tetragonia expansa, Gomphrena globosa, Vinca rosea, Beta macrocarpa, Chenopodium capitatum, C. álbum, C. murale, Spinacia oleracea, Callistephus chinensis, Calendula officinalis, Limonium latifolium, Cyphomandra betacea, Nicotiana benthamiana, N. clevelandii, N. edwardsoni, N. glutinosa, N. megalosiphon, N. tabacum, Petunia hybrida, Physalis alkekengi, P. ixocarpa, P. wrightii, Solanum nigrum, S. acaule, Zinnia sp., Raphanus sativus, R. raphanistrum, Eruca sativa, S. americanum, Mazus pumilus, Galiums puritum, Phytolacca americana, Vicia tetrasperma, V. angustifólia var. segetilis, Ipomoea hederacea, C. ficifolium, Stellaria media, Cerastium glomeratum, Cardamine flexuosa, Trigonotispeduncularis, Youngia japônica, Sonchusasper, Erigenonannus, Conyza canadenses e Physalis angulata.

Os sintomas da doença denominada “amarelão do tomateiro” ocorrem nas folhas do baixeiro do tomateiro, normalmente de três a quatros semanas após a infecção, e caracterizam-se em especial por áreas cloróticas internervais. Os sintomas do ToCV por muito anos no Brasil passaram despercebidos, por serem confundidos com deficiência nutricional de Magnésio, o que dificultou a diagnose e a observação da disseminação do vírus.

O ToCV é transmitido pela mosca-branca Trialeurodes vaporariorum (foto abaixo A), conhecida como mosca-branca das estufas, comum em regiões de altitude e de clima mais ameno. Entretanto, as espécies de mosca-branca (Bemisia tabaci) Middle East-AsiaMinor1 (MEAM1, biótipo B) e Mediterranean (MED, biótipo Q, foto abaixo B) são vetores mais eficientes do vírus, transmitido de maneira semipersistente (de modo que o inseto adquire o vírus durante a alimentação em uma planta doente em um curto período de tempo e em seguida é capaz de transmiti-lo para plantas sadias), embora a transmissão seja mais eficiente em períodos de alimentação maiores. A eficiência de transmissão por T. vaporariorum é menor quando comparada à B. tabaci e a capacidade de retenção do vírus no corpo do inseto é de apenas um dia. Entretanto, estudos realizados pelo Grupo de Pesquisa em Mosca-Branca (GPMB) demonstram que o ToCV influencia na biologia de T. vaporariorum, pois plantas de tomateiro infectadas com o vírus favorecem uma emergência de adultos em um curto período de tempo (Figura 1). Adultos estes que estarão aptos a transmitir o vírus para plantas sadias, compensando a baixa eficiência de transmissão do inseto.

Dentre as espécies de B. tabaci foi demonstrado, por grupos de pesquisadores chineses, que adultos de B. tabaci MED (biótipo Q) transmitem melhor o vírus, comparados à B. tabaci MEAM1 (biótipo B). Algumas características contribuem para que B. tabaci MED seja um vetor mais eficiente que a espécie MEAM1. O ToCV é um vírus capaz de persistir por até três dias no corpo de insetos da espécie MEAM1 e na espécie MED pode persistir por até seis dias, com chances de ser transmitido por até seis dias depois da aquisição do vírus. Aspectos biológicos da reprodução da mosca-branca demonstraram que MED apresenta a capacidade de se reproduzir e gerar mais adultos em plantas de tomateiro infectadas com o crinivírus, em comparação a insetos que se reproduziram em plantas sadias e até mesmo insetos da espécie MEAM1. Ensaios de preferência também demonstram que insetos da espécie MED virulíferos (capazes de transmitir o ToCV) preferem pousar em plantas de tomateiro sadias, podendo assim transmitir rapidamente o ToCV.

Com a recente introdução da B. tabaci MED no Brasil, excelente vetor de ToCV, há uma preocupação quanto ao aumento da incidência deste vírus. Visitas técnicas realizadas pelo GPMB mostram que em estufas onde foi constatada a presença de MED verificou-se uma alta incidência de ToCV, principalmente em tomateiro.

Apesar de o tomateiro não ser um hospedeiro preferencial para Bemisia tabaci MED (biótipo Q), mais atraída pelo pimentão, o simples fato de o inseto virulífero pousar e se alimentar na planta sadia já é capaz de transmitir o vírus, pois a transmissão ocorre de forma semipersistente e tempos curtos de alimentação já possibilitam a aquisição e a transmissão do ToCV.  

Dentre as espécies de B. tabaci foi demonstrado, por grupos de pesquisadores chineses, que adultos de B. tabaci MED (biótipo Q) transmitem melhor o vírus, comparados à B. tabaci MEAM1 (biótipo B). Algumas características contribuem para que B. tabaci MED seja um vetor mais eficiente que a espécie MEAM1. O ToCV é um vírus capaz de persistir por até três dias no corpo de insetos da espécie MEAM1 e na espécie MED pode persistir por até seis dias, com chances de ser transmitido por até seis dias depois da aquisição do vírus. Aspectos biológicos da reprodução da mosca-branca demonstraram que MED apresenta a capacidade de se reproduzir e gerar mais adultos em plantas de tomateiro infectadas com o crinivírus, em comparação a insetos que se reproduziram em plantas sadias e até mesmo insetos da espécie MEAM1. Ensaios de preferência também demonstram que insetos da espécie MED virulíferos (capazes de transmitir o ToCV) preferem pousar em plantas de tomateiro sadias, podendo assim transmitir rapidamente o ToCV.

Com a recente introdução da B. tabaci MED no Brasil, excelente vetor de ToCV, há uma preocupação quanto ao aumento da incidência deste vírus. Visitas técnicas realizadas pelo GPMB mostram que em estufas onde foi constatada a presença de MED verificou-se uma alta incidência de ToCV, principalmente em tomateiro.

Apesar de o tomateiro não ser um hospedeiro preferencial para Bemisia tabaci MED (biótipo Q), mais atraída pelo pimentão, o simples fato de o inseto virulífero pousar e se alimentar na planta sadia já é capaz de transmitir o vírus, pois a transmissão ocorre de forma semipersistente e tempos curtos de alimentação já possibilitam a aquisição e a transmissão do ToCV.  

Em cultivos de tomateiro do estado de São Paulo, estufas de tomate com 100% de incidência de ToCV têm sido verificadas com apresença da B. tabaci MED (biótipo Q). Geralmente, as infestações de MED sobre folhas de tomateiro são baixas. Observa-se pouca oviposição por este inseto, gerando um baixo número de adultos, frequentemente resultantes da migração do inseto de culturas como pimentão e pepino, onde MED tem excelente habilidade em ovipositar e gerar adultos.

Portanto, apesar da B. tabaci MED não ter o tomateiro como hospedeiro preferencial, pode se tornar um importante vetor de vírus na cultura, como no caso do ToCV. Já foi demonstrado que a espécie MED apresenta baixa suscetibilidade aos inseticidas utilizados na agricultura, o que dificulta seu manejo. Além disto, insetos virulíferos podem migrar com muita facilidade entre diversas culturas e a presença do ToCV neste caso favorece o ciclo biológico do inseto, podendo levar a surtos frequentes de ToCV no tomateiro. Visto isto, o manejo das plantas daninhas no local do plantio e no entorno da cultura é primordial para que estes insetos não adquiram o vírus, e, portanto, não consigam transmiti-lo para o tomateiro. 

Por Vinicius Henrique Bello, Luís Fernando Maranho Watanabe, Felipe Barreto da Silva, Eduardo Vicentin, Eduardo Gorayeb, Marcelo Agenor Pavan e Renate Krause-Sakate, Unesp/FCA – Botucatu/SP