Spodoptera exigua

A praga Spodoptera exigua (Hübner, 1808) ocupa posição de destaque em razão da amplitude de sua distribuição geográfica, da diversidade de culturas que ataca e da notável capacidade de adaptação às pressões de controle impostas pelo manejo fitossanitário moderno.

Taxonomia e histórico nomenclatural

Spodoptera exigua pertence ao reino Animalia, filo Arthropoda, classe Insecta, ordem Lepidoptera, família Noctuidae, subfamília Noctuinae e tribo Prodeniini. Sua descrição original foi realizada pelo entomologista e ilustrador alemão Jacob Hübner (1761-1826), em 1808, na obra "Sammlung europäischer Schmetterlinge", sob o binômio Noctua exigua. O epíteto específico exigua, do latim, significa “pequena” ou “diminuta”, uma alusão ao porte relativamente reduzido da mariposa em comparação com outras espécies da família.

Ao longo dos séculos XIX e XX, a espécie acumulou diversos sinônimos, reflexo das múltiplas descrições independentes realizadas antes da padronização nomenclatural moderna. Entre os mais relevantes estão Caradrina exigua, Prodenia exigua e, sobretudo, Laphygma exigua, que dominou a literatura fitossanitária durante grande parte do século XX.

O gênero Spodoptera foi estabelecido pelo entomologista francês Achille Guenée em 1852, na obra Species Général des Lépidoptères, derivando seu nome dos termos gregos spodós (cinza) e pterón (asa), em referência à coloração acinzentada característica das asas anteriores de muitas espécies do grupo. Com revisões sistemáticas na segunda metade do século XX, Laphygma foi sinonimizado e a combinação Spodoptera exigua (Hübner, 1808) consolidou-se como nomenclatura válida e aceita universalmente. Estudos filogenéticos moleculares realizados no século XXI confirmaram a monofilia do gênero e refinaram as relações entre suas aproximadamente 30 espécies, posicionando-o na subfamília Noctuinae, tribo Prodeniini (classificações anteriores variaram entre Amphipyrinae e Hadeninae).

A espécie é considerada provavelmente originária da região Indo-Pacífica ou do sul da Ásia, tendo se dispersado globalmente ao longo dos séculos, favorecida pelo comércio de plantas e produtos agrícolas. Hoje está presente nas Américas, Europa mediterrânea, África, Ásia e Oceania, configurando uma distribuição verdadeiramente cosmopolita.

Morfologia e biologia

Spodoptera exigua é uma mariposa de porte médio-pequeno, com envergadura alar entre 22 e 30 mm. As asas anteriores apresentam coloração acinzentada a marrom-acinzentada, com manchas orbicular e reniforme bem visíveis, características diagnósticas da espécie. As asas posteriores são branco-nacaradas, quase translúcidas, contrastando marcadamente com as anteriores. O corpo é acinzentado, com antenas filiformes em ambos os sexos. O adulto é de hábito estritamente noturno, realizando voo, alimentação e cópula após o anoitecer. Apresenta fototaxia positiva, sendo atraído por fontes de luz, característica explorada no monitoramento com armadilhas luminosas. Destaca-se pela elevada capacidade de dispersão, podendo voar dezenas a centenas de quilômetros por noite com auxílio de correntes de vento.

A cópula ocorre entre um e três dias após a emergência dos adultos. A fêmea deposita os ovos em massas compactas, geralmente na face inferior das folhas, recobrindo-as com escamas piliformes que conferem aspecto aveludado e protegem a postura contra dessecação e inimigos naturais. Cada massa contém tipicamente 50-300 ovos (média de 100-200), e uma única fêmea pode depositar 300-1.500 ovos ao longo de sua vida (variação influenciada por hospedeiro e temperatura), em quatro a oito posturas. Essa elevada fecundidade é um dos principais fatores que confere à espécie seu potencial de surto.

Os ovos eclodem em dois a cinco dias, dando origem às lagartas, que constituem a única fase causadora de danos às culturas. O desenvolvimento larval compreende tipicamente 5-6 instares (ocasionalmente até 8 em condições extremas) e dura entre 14 e 25 dias, dependendo da temperatura. Nos primeiros instares, as lagartas são gregárias e alimentam-se raspando o parênquima foliar, deixando a epiderme intacta num padrão conhecido como “janelamento”. A partir do terceiro instar, tornam-se solitárias e o consumo foliar intensifica-se progressivamente. Os instares tardios (quinto e sexto) são responsáveis por cerca de 80% do consumo total da fase larval, exibindo comportamento predominantemente noturno e ocultando-se no solo ou em folhas basais durante o dia.

A coloração larval é extremamente variável, podendo ir do verde-claro ao marrom-escuro, influenciada pela densidade populacional, temperatura e alimentação. Uma das principais características diagnósticas é a presença de mancha escura lateral no mesotórax, próxima à seta SD1, frequentemente acompanhada de uma barra esclerotizada mínima conectando a base setal a uma placa tonofibrilar. Essa característica permite diferenciar Spodoptera exigua de espécies congêneres como Spodoptera eridania (mancha no primeiro segmento abdominal) e Spodoptera frugiperda (geralmente sem mancha proeminente ou com outras marcações dorsais distintas). Em altas densidades, as lagartas de instares avançados podem exibir o chamado comportamento armyworm, deslocando-se em massa para plantas adjacentes, o que pode resultar em devastação rápida e extensa de talhões inteiros.

Ao completar o desenvolvimento larval, a lagarta escava o solo a dois a cinco centímetros de profundidade e constrói uma câmara pupal frágil, sem casulo sedoso. A pupa, do tipo obtecta, tem coloração castanho-avermelhada a castanho-escura e comprimento de 12 a 20 mm. A fase pupal dura de sete a 14 dias. O ciclo biológico completo, do ovo ao adulto, varia de 24 a 65 dias conforme a temperatura (requisitos térmicos aproximados de ~310 graus-dia acima de limiar inferior de 6-8 ºC). Entre 25 e 30 ºC o desenvolvimento é mais rápido e o número de gerações anuais pode atingir seis a oito em regiões tropicais e subtropicais.

Ecologia

Spodoptera exigua é uma das espécies mais polífagas da família Noctuidae, com mais de 170 espécies vegetais registradas como hospedeiras, distribuídas em mais de 40 famílias botânicas. Entre as culturas de maior importância econômica atacadas estão alface, cebola, tomate, pimentão, soja, milho, algodão, beterraba e diversas flores de corte. Essa amplitude de hospedeiros é um dos fatores que garante à espécie disponibilidade permanente de alimento e dificulta estratégias de manejo baseadas em privação nutricional. A adequabilidade dos hospedeiros varia significativamente: estudos de tabela de vida indicam altas taxas de sobrevivência e crescimento populacional em leguminosas (ex.: grão-de-bico) e hortaliças folhosas, enquanto em milho o desenvolvimento larval é mais lento e a mortalidade maior.

A fêmea seleciona o hospedeiro para oviposição com base em estímulos olfativos e visuais, sendo atraída por plantas com maior teor de açúcares solúveis e nitrogênio foliar. Compostos voláteis liberados pelas plantas após dano herbívoro -- os chamados herbivore-induced plant volatiles (HIPVs) -- podem tanto atrair quanto repelir os adultos, dependendo da espécie vegetal e do contexto ecológico.

O complexo de inimigos naturais de Spodoptera exigua é rico e diversificado, exercendo regulação populacional significativa em agroecossistemas preservados. Entre os parasitoides de ovos destacam-se Telenomus remus (Scelionidae) e espécies do gênero Trichogramma (Trichogrammatidae). Os parasitoides larvais incluem Cotesia marginiventris e Meteorus autographae (Braconidae), Hyposoter exiguae e Campoletis chlorideae (Ichneumonidae), além de parasitoides pupais como Brachymeria ovata (Chalcididae).

Entre os predadores generalistas, destacam-se hemípteros dos gêneros Orius, Geocoris e Nabis, coleópteros carabídeos, aranhas e dermápteros. Os entomopatógenos naturais também exercem papel relevante, incluindo Bacillus thuringiensis, o vírus SpexNPV (nucleopolyhedrovírus específico da espécie), os fungos Nomuraea rileyi, Beauveria bassiana e Metarhizium anisopliae, além de nematoides entomopatogênicos do gênero Steinernema.

A sobrevivência no período entressafra ocorre principalmente em plantas daninhas hospedeiras, cultivos voluntários e hospedeiros alternativos, facilitando a reinfestação precoce. O monitoramento populacional é essencial e deve ser realizado com armadilhas luminosas ou, preferencialmente, armadilhas com feromônio sexual (componente majoritário: (Z,E)-9,12-tetradecadienil acetato). Armadilhas do tipo delta, bucket ou água são eficazes; em culturas como cebola e alface, recomenda-se 3-5 armadilhas por 2.000 m² para detecção precoce.

As plantas atacadas por Spodoptera exigua respondem com um conjunto de defesas induzidas que incluem síntese de inibidores de protease, acúmulo de compostos fenólicos e liberação de voláteis específicos que atraem parasitoides e predadores. Esse mecanismo de defesa indireta, mediado pelo ácido jasmônico, representa uma comunicação química entre planta, herbívoro e inimigo natural — a denominada interação tritrófica. De forma adaptativa, S. exigua é capaz de manipular parcialmente a sinalização da planta por meio de compostos presentes na saliva larval, suprimindo algumas dessas respostas defensivas.

Etiologia dos surtos

A ocorrência de surtos populacionais resulta da confluência de fatores climáticos, agronômicos e biológicos. Temperaturas elevadas (25-32 ºC), períodos de baixa precipitação, monocultura extensiva, adubação nitrogenada excessiva e a eliminação de vegetação nativa circundante -- que reduz a diversidade de inimigos naturais -- são condições que, combinadas, liberam o potencial reprodutivo da espécie de seus reguladores naturais. O uso intensivo e inadequado de inseticidas agrava o problema ao eliminar inimigos naturais e selecionar populações resistentes.

A resistência a inseticidas constitui um dos aspectos etiológicos mais críticos no manejo de Spodoptera exigua. Desde os anos 1950, a espécie desenvolveu resistência a diversas classes de inseticidas introduzidas, incluindo organoclorados, organofosforados, piretroides, carbamatos, espinosinas e, mais recentemente, diamidas como o clorantraniliprole. Os mecanismos envolvidos incluem resistência metabólica -- por hiperexpressão de monooxigenases de função mista, esterases e glutationa-S-transferases --, resistência por modificação do sítio-alvo -- como as mutações kdr nos canais de sódio e ace-1 na acetilcolinesterase --, além de redução da penetração cuticular e resistência comportamental por evitação de superfícies tratadas. Esse histórico impõe a rotação obrigatória de mecanismos de ação inseticida (conforme diretrizes do IRAC) como princípio fundamental do manejo.

Importância agrícola

As perdas econômicas causadas por Spodoptera exigua podem atingir 100% da produção em surtos severos sem controle adequado, especialmente em horticultura. Os níveis de dano econômico (NDE) são relativamente baixos em culturas sensíveis (ex.: em tomate e alface, intervenções podem ser justificadas com ~1 lagarta jovem por 20 plantas ou 5-10% de desfolha em estádios iniciais; valores variam conforme cultura, estádio fenológico, valor de mercado e custo de controle).

O manejo integrado da praga (MIP) baseia-se na combinação racional de múltiplas estratégias:

• monitoramento regular com armadilhas de feromônio sexual e amostragem visual de ovos e lagartas jovens na lavoura;

• controle biológico com Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki/aizawai, SpexNPV e liberação inundativa de parasitoides;

• controle cultural por meio de rotação de culturas, destruição de restos vegetais, manejo de plantas daninhas hospedeiras e manutenção de refúgios para inimigos naturais;

• controle químico criterioso, com seleção de produtos seletivos aos inimigos naturais, respeito aos níveis de ação e rotação de grupos químicos conforme as diretrizes do IRAC.

Outras informações científicas

Identificamos cinco genes de insecticianina (SeIns1–5) em Spodoptera exigua, que evoluíram a partir da apolipoproteína D, pertencente à família das lipocalinas. A modelagem estrutural revelou que SeIns1, SeIns3 e SeIns5 formam um sítio de ligação típico em barril beta, enquanto SeIns4 apresenta uma estrutura desestruturada. Análises de acoplamento molecular e termoforesis em microescala demonstraram que SeIns1 se liga especificamente à lambda-cialotrina e ao clorpirifós com alta afinidade, enquanto as demais insecticianinas não apresentaram ligação. Essas descobertas demonstram a alta afinidade de ligação do SeIns1 aos inseticidas e sugerem seu papel potencial no transporte desses compostos, fornecendo assim uma nova perspectiva para a compreensão da toxicologia dos inseticidas e dos mecanismos de resistência. - DOI 10.1016/j.pestbp.2025.106739 -

As proteínas de reconhecimento de peptidoglicano (PGRPs) são componentes essenciais da imunidade inata, altamente conservadas tanto em insetos quanto em mamíferos. Embora seus papéis na defesa antibacteriana e antifúngica tenham sido extensivamente investigados, suas contribuições para a imunidade antiviral permanecem em grande parte desconhecidas. Neste estudo, demonstramos que a SePGRP-SA é expressa predominantemente no corpo gorduroso de Spodoptera exigua e apresenta superexpressão significativa após infecção pelo nucleopoliedrovírus múltiplo de Spodoptera exigua (SeMNPV). A superexpressão de SePGRP-SA em células de Spodoptera exigua ativa a via de sinalização Toll, induz a expressão de peptídeos antimicrobianos (AMPs), incluindo Attacin2, Attacin3, Gloverin, Moricin, Defensin1 e Lebocin, e aumenta a defesa antiviral contra a infecção por SeMNPV. Em contrapartida, o silenciamento do gene SePGRP-SA mediado por RNAi em células de S. exigua suprimiu a ativação da via Toll, reduziu a expressão de AMPs e prejudicou as respostas antivirais contra o SeMNPV. Além disso, o silenciamento in vivo de SePGRP-SA aumentou significativamente a susceptibilidade e a mortalidade de larvas de Spodoptera exigua após infecção por SeMNPV. Notavelmente, a superexpressão de SePGRP-SA não ativou a via de imunodeficiência (IMD). Em conjunto, esses achados identificam SePGRP-SA como um mediador chave da imunidade antiviral em Spodoptera exigua por meio da ativação da via Toll e da indução de AMPs. - DOI 10.1016/j.ijbiomac.2025.146178 -

A suscetibilidade ao spinosade de Spodoptera exigua do sul dos EUA e do Sudeste Asiático foi determinada através da exposição de larvas de segundo e terceiro ínstar a folhas de algodão embebidas em spinosade. - DOI 10.1002/1526-4998(200010)56:10%3C842::AID-PS212%3E3.0.CO;2-H -